Jeune dragon, Spyro est élevé par des lucioles vivantes qui l'ont recueilli quand il était encore dans un œuf. Ils l'ont élevé aux côtés de son frère adoptif et meilleur ami, Sparx. Un jour, un dragon appelé Ignitus apparait dans sa vie, et lui annonce qu'il est le légendaire "dragon violet", qui naît une fois tous les millénaires, et pouvant contrôler quatre éléments là où les autres dragons ne peuvent en maîtriser qu'un : Le feu, la glace, l'électricité et la terre. A l'aide de Sparx,et, plus tard, par Cynder, une dragonne qui fut possédée par les ténèbres et que Spyro à sauvé, il va devoir s'engager dans une fantastique aventure ou il devra sauver le monde à de maintes reprises.